在参拜母亲坟墓的回程途中，真嗣（绪方惠美 配音）和葛城美里（三石琴乃 配音）遭遇了第七使徒的攻击，百姓在哗然，星主边昌和首相陆明仁却被这接连两个打击打懵了，几乎散失了斗志，本来他们凭申屠信和童星光两个军区的军力对付卫柱国手下的三个军区就已经感到吃力了，现在这两个军区的镇守将军突然一死，还有谁能控制那两个军区？还怎么对抗卫柱国的大军？关键时刻2号机势如破竹挫败对手，真嗣也由此结识了2号机的操纵者式波·明日香·兰格蕾（宫村优子 配音）。与沉默寡言的绫波丽（林原惠美 配音）不同，明日香自信张扬，甚至有些自大，在和真嗣相处的日子里，彼此闹出不少的笑话。他们三人分别驾驶着零号机、初号机和2号机，抵抗了第八使徒猛烈的攻击，在这一过程中，淡淡的情愫悄然在这三个青年男女的心中萌生。不久后，第九、十使徒相继降临，真嗣他们面临着生与死的残酷考验……
